デビルハンターとして暮らす少年デンジ。親が遺した借金返済のため、『チェンソーの悪魔』ポチタと共にヤクザから受けた依頼をこなしながら貧乏な生活を送っていた。ある日、ヤクザに呼び出されたデンジは裏切りに遭い、殺されてしまう。薄れる意識の中、デンジに語り掛けるものが居た。

公安のデビルハンターを名乗るマキマに保護されたデンジは、マキマの思わせぶりな一言を聞き、あっさりと恋に落ちてしまう。デビルハンター東京本部に連れてこられたデンジはマキマと2人で働けるものとばかり思っていたが、マキマから先輩の早川アキを紹介され、二人で任務に就くことに。しかしデンジは早川に殴られた上、「仕事を辞めろ」と言われてしまい――。

次なる夢を“胸を揉むこと”に定めたデンジ。バディを組んだ『血の魔人』パワーは、かつて飼っていた猫のニャーコを悪魔から取り返す交換条件として、胸を揉んでよいと言う。夢が叶いそうな状況を目の前に、俄然気合いが入るデンジだったが――。

激闘の末に『コウモリの悪魔』を倒し、自分を罠にハメたパワーを救い出したデンジ。その目的はあくまで“胸を揉むこと”だった。「バカみたいな理由じゃな」と呆れるパワーだが、胸を揉ませてくれると言う。それに快哉を上げるデンジだったが、突然何者かの攻撃を受け――。

早川アキ、パワーとの３人で共同生活を始めるデンジ。念願叶ってパワーの胸を揉むことに成功するが、予想外の展開に呆然としてしまう。夢は追いかけている時の方が幸せなのではと葛藤するデンジにマキマが語り掛ける。「もし銃の悪魔を殺せたら、願い事をなんでも一つ叶えてあげる」と。

銃の悪魔の肉片を集めるためにホテルに潜入したデンジたち公安対魔特異４課。しかし、悪魔の能力によって8階に閉じ込められてしまう。エンドレスに続く8階から脱出できる糸口が見つからず、窮地に立たされる４課。そんな中、悪魔がある契約を持ちかけてくる。それは「自分にデンジを食わせれば、他の者は全員無事に帰してやる」というものだった。

デンジを庇ってコベニに刺されたアキ。その姿を見てデンジは『永遠の悪魔』に向かって飛び込んでいく。しかし『永遠の悪魔』を殺すことは出来ず、さらに出血のし過ぎでデンジのチェンソーが引っ込んでしまう。それでもデンジは悪魔の肉を食らい血を飲み、チェンソーを復活させ、戦う。その姿を見つめる姫野は「悪魔が恐れるデビルハンターは頭のネジがぶっ飛んでるヤツだ」という言葉を思い出し――。

衝撃的なファーストキスを経験したデンジ。酔いつぶれた勢いそのままに姫野の自宅にかつぎこまれ、誘惑される。マキマへのあこがれと目の前の姫野に葛藤するデンジだったが、誘惑を受け入れることを決断する。しかし、デンジのポケットにはあるものが入っていた。それはマキマがくれたチュッパチャプスで――。

デンジとサムライソードの激闘が繰り広げられる。デンジはサムライソードの仲間を人質に取るもサムライソードは仲間ごとデンジをぶった斬り、ついにデンジを捕獲する。そんな中、殺されたと思われていたマキマが生きていることが判明する。マキマは京都のデビルハンター・黒瀬と天童の力を借り、デンジ奪還に動き出す。

一連の襲撃によって数多くの人員を失った公安対魔特異４課。病院のベッドで目覚めた早川アキは姫野を失ってしまった現実を受け入れられない。そんな早川の前に黒瀬と天童が現れ、早川を指導すると告げる。同じ頃、マキマは４課を強化するためにデンジとパワーの指導役としてとある人物を紹介する。

「超インテリ作戦」を通じて岸辺に鍛えられたデンジとパワー。そして黒瀬と天童を通じて『未来の悪魔』と契約を交わした早川アキ。同じ頃、マキマはヤクザの組長を脅して『銃の悪魔』と契約した者たちすべての名前を吐かせ、サムライソードのアジトを突き止める。そうしてついに公安によるサムライソードたちへの反撃が開始される。

姫野のゴーストを操る沢渡に苦戦し、殺されかける早川だったが、突如としてゴーストが攻撃の手を止め、早川にあるものを差し出す。それは姫野の言葉が書かれた煙草だった。早川はその言葉を胸にゴーストを殺し、沢渡の捕獲に成功する。同じ頃、再びサムライソードと対峙するデンジは胸のスターターロープを引っ張り、チェンソーマンとなる。そうしてチェンソーマンとサムライソードの最後の戦いが始まり――。