ようこそ、夢ノ咲学院へ――。男性アイドル育成に特化した私立夢ノ咲学院。そのアイドル科に通う2年生の明星スバル・氷鷹北斗・遊木真・衣更真緒は、試験的に新設されたプロデュース科にたった一人転入してきた女子生徒、あんずと出会う。学院案内の合間に、アイドル同士が競い合うライブイベント「ドリフェス」見学に向かった彼らは、生徒会の権力によって抑圧される生徒たちの姿を目の当たりにするのだった……。

騒動から一夜明けた夢ノ咲学院は、少しの余韻を残したものの、何事もなかったかのような元の空気に戻っていた。密やかに革命を目論む『Trickstar』は、軽音部の部長であり『三奇人』の朔間零から革命の支援を提案される。彼らは出された条件をクリアし、零の指示で個別に特訓をすることになった。そんな折、1年生を中心とした『Ra*bits』と生徒会副会長の蓮巳敬人率いる『紅月』が対決するドリフェス【S2】が行われることになり……。

悲劇の【S2】から1週間後、夢ノ咲学院はますます生徒会の勢力に支配されていた。『Trickstar』のメンバーは個人練習を終えてようやく全員が揃い、『紅月』と対決する【S1】に向けてのユニット練習を始めるのだった。4人は学院のアイドルたちと触れ合いながら、多くの者がそれぞれの事情や想いを抱えていることを知る。彼らに賛同する者、否定する者、彼ら自身も迷いや苦悩を抱える中、ついに【S1】の幕が開く。

一年前の春、大事なものを埋めると願いが叶うという桜の木の下で出会った『Trickstar』の4人。時が流れ、革命の第一歩である【S1】の本番を前に、彼らは揃いで作った新しい衣装に袖を通して円陣を組む。ステージでは『UNDEAD』が『紅月』に奇襲をかけ、続けざまに『2wink』もパフォーマンスを披露する。舞台が混乱する中、応援してくれる仲間たちに見守られ、いよいよ『Trickstar』が登場。果たして、その勝負の行方は……。

【S1】から一夜明け、『Ra*bits』のなずなはスバルから英智が退院したと聞き、一年前の出来事を思い返す。一年前になずなが所属していた『Valkyrie』は、絶対的リーダーの宗が作り出す完璧な芸術性で学院の頂点に君臨していた。声変わりをしたなずなは歌うことを許されず、意志のない操り人形としての日々を送る。そんな中、生徒会が推奨するドリフェス制度により、学院ではユニット同士の抗争が激化していく。

昨秋、夢ノ咲学院は生徒会が推奨するドリフェス制度により完全に支配されていた。ライブ対決をしないため実績を得られず、座を追われた『Valkyrie』の宗は、学院と生徒会への不満を募らせていく。宗を心配した幼馴染の紅郎が助言をするも、宗は帝王の名の誇りにかけ、ドリフェスに出場することを決める。冷ややかな視線を送る観客の前で『Valkyrie』はパフォーマンスを始めるが――。

【S1】で『紅月』に勝利し、学院中の注目を集める『Trickstar』。生徒たちの中にはその功績を称える者もいれば、まだ生徒会の目が気になるのか、彼らを遠巻きに見るだけの者もいる。そんな折、生徒会に呼び出された『Trickstar』の4人は、夢ノ咲学院で絶対的な権力を持つ生徒会会長で“皇帝”の異名を持つ天祥院英智と対峙する。英智は『Trickstar』に解散を言い渡し、メンバーはそれぞれ別のユニットに移籍するようにと命令するのだった。

半年前の秋。一年生のスバル、北斗、真、真緒は『金星杯』のステージに立っていた。4人での初めてのライブはほとんど観客がいなかったが、お互いに助け合い、それぞれの心に残るものとなる。そして現在、バラバラになった『Trickstar』やアイドルだった父のことを想うスバル。自分はなぜアイドルになったのかと苦悩していると、守沢千秋率いる『流星隊』がスバルの前に現れる。

日本一のアイドルを決める祭典【SS】。夢ノ咲学院代表の座をかけたドリフェス【DDD】が開幕し、盛り上がる生徒たち。生徒会業務を優先するため参加を見送った敬人は、同じく業務にあたるも浮かぬ顔をした真緒と言葉をかわす。一方スバルは『Knights』の瀬名泉に監禁された真を助けに走る。無事救出し、どうにか逃げ出すことに成功したふたりがステージに戻ってみると……

再び集まったスバル、真、真緒の3人による『Trickstar』の【DDD】ステージを目にし、その場を去った北斗と、その前に現れた日々樹渉。ふたりの様子を見ていた『Switch』の逆先夏目と青葉つむぎは、今とは何もかもが違っていた一年前の夢ノ咲学院を思い返す。英智と敬人は学院を代表する『五奇人』を選出し、ある構想を進めようとしていた。そして、海外を飛び回る零とも親しく学院で顔の広いつむぎは、英智から手助けを頼まれる。

学院中の憧れの存在となった『五奇人』だったが、多くの生徒たちとの圧倒的な実力差により次第に不満を集め、悪の象徴とされてしまっていた。一方の英智とつむぎは、乱凪砂と巴日和を加えて結成した『fine』の活動を開始し、学院で新たに施行されたドリフェス制度の中で人気を集めていく。そんなある日、『五奇人』の零が海外から一時帰国。そして、体調不良で倒れてしまった英智を心配するつむぎの元に、同じく『五奇人』の夏目が現れる。

【DDD】の準決勝、第2戦が始まった。“皇帝”英智が率いる『fine』と、『三奇人』の零が率いる『UNDEAD』の因縁の戦いは、お互いに一歩も引かぬ凄絶なライブとなる。体力の限界が近づきながらも、悲壮なまでの決意をにじませる英智。そしてついに、『Trickstar』が決勝戦のステージに上がる。北斗の行方を英智に問いかけるスバル、真、真緒の目の前に現れたのは……。

革命後、少しずつ明るい雰囲気に変わり始めた夢ノ咲学院。『流星隊』の守沢千秋は、ヒーローショウのライブ【スーパーノヴァ】を計画する。しかし生徒会長の天祥院英智には単なる「ヒーローごっこに出資はできない」と、生徒会の後援を断られてしまう。千秋はあんずに相談し企画の練り直しをすることで生徒会の審査を通し、また『流星隊』のメンバーたちもレッスンを重ねていく。そして本番当日、彼らはそれぞれの信念や想いを胸に遊園地ステージへと向かうのだが……。

英智から依頼され、プロデューサーであるあんずは【S1】ドリフェス【七夕祭】の企画をすることになる。初めての【S1】運営に悩むあんずだったが、『Ra*bits』のメンバーに意見を聞いていると、居合わせた羽風薫から、まずは協力者を集めるようにアドバイスされる。それをきっかけに、鬼龍紅郎に衣装を、生徒会に資料などの提供を協力してもらい順調に企画を進めていくあんず。そんな彼女のもとに、魔術師を自称する『Switch』の逆先夏目が現れる。

かつての事件以来、ドリフェスに参加せず地下ステージでひっそりと活動をしていた『Valkyrie』。ある日リーダーの斎宮宗の元に因縁の相手である英智が現れ、【七夕祭】に出場するようけしかけられる。その一方で、ライブに向けてレッスンを重ねる『Ra*bits』や『fine』のメンバーたち。せわしなく時間が流れる中、紅郎が幼馴染の宗の様子を見に行くと、宗もまた【七夕祭】への構想を固めている真っ最中だった。そしてついに、【七夕祭】の幕が開く。

夏休みに突入した夢ノ咲学院。あんずは『2wink』とともに遊園地ライブの仕事に向かうことになっていた。同じ頃『Trickstar』は、英智の計らいで【SS】優勝候補の『Eden』の片割れユニット、『Eve』と【サマーライブ】を行うことになる。真は偶然『Eve』のメンバーである漣ジュンと街中で出会い、北斗は『Eve』のリーダーであり、かつての『fine』で二枚看板でもあった巴日和を英智に紹介される。

【サマーライブ】が迫り、『Eve』の日和は『Trickstar』の指導にあたり、さまざまな指示やアドバイスをする。しかし、その様子に違和感を覚える真。一方、『Eve』のジュンは夢ノ咲学院教師の佐賀美陣に会い、ずっと抱えていたある思いを打ち明ける。そしていよいよ【サマーライブ】当日、真は日和が「英智に『Trickstar』を潰すつもりでライブをしてほしいと頼まれた」と話すのを耳にするのだった。

二学期を迎え、長らく不在だった『Knights』のリーダー月永レオが現れた。『Trickstar』らが『Knights』の出演するライブ会場に来てみると、ソロユニット『MaM』でもある三毛縞斑が登場する。『Knights』のステージが終わると、結局ステージに上がらなかったレオにメンバーの朱桜司が不満をぶつけていた。するとレオは唐突に『Knights』伝統で決闘形式のドリフェス『デュエル』、それも内部粛清のための【ジャッジメント】を開催すると告げる。

サマーライブで敗戦した『Eve』にリベンジを誓う『Trickstar』に、秀越学園のユニット『Adam』からオータムライブへの招待が届く。秀越学園を訪れた彼らは、『Adam』の七種茨から「コズミック・プロダクション」という芸能事務所に仮所属するように促される。そんな中、同じく『Adam』に所属する乱凪砂に出会った真緒は、レッスン室で踊ってみるように命じられ……。

サポート要員のつむぎはかつて『fine』で共に活動していた『Eve』の日和を頼り、真緒を連れて『Adam』の情報を聞きに行く。そこで耳にしたのは、凪砂のただならぬ生い立ちだった。一方、『Trickstar』が不利な状況となるよう巧妙に仕組まれた罠に気づいた弓弦は、茨と対峙する。そして、全体練習ができずやきもきする北斗の前に、秀越学園で臨時講師を務める「ある人物」が現れる。

一大イベント、秋の【S1】ドリフェス「ハロウィンパーティ」が始まった。学院はたくさんのアイドルたちが仮装し、お祭り騒ぎで賑わう。しかし日中の活動を得意としない朔間凛月は、普段以上に消耗していた。その様子を知り弟を心配する零からライブまで凛月を休ませてやれるよう頼まれた大神晃牙はあんずと共に対応にあたる。彼ら兄弟の関係があまりよくないと思っていたあんずだったが、この関わりを通して凛月も本当は零を嫌っていないことを知り……。

クリスマスを趣向とした【S1】ドリフェス「スターライトフェスティバル」に向け、姫宮桃李は天祥院英智にライブ企画を持ち込む。しかし「スタフェス」は英智の意向で『Trickstar』の壮行会を兼ねて行われることになっており、企画を却下されてしまう。一方『Trickstar』は【SS】の出場権を賭けて「スタフェス」に臨むと宣言。そして迎えた本番の日、『Knights』を始めとするユニットたちが勝利を目指してステージに上がる。

【SS】に向けてプロモーション活動に余念がない『Trickstar』だが、メディア慣れした『Eden』に差を見せつけられる。ある日、遊木真が瀬名泉とともにショッピングモールで行われる『Eden』のライブへ視察へ向かうと、思いがけず凛月と真緒に会う。すると、彼らを見つけた七種茨からステージへ飛び入り参加するように仕向けられてしまい……。

【SS】本番中突如スクリーンがジャックされ、今は亡きスバルの父が警察に連行される姿が映し出された。ライブは一時中断、控室に戻ったスバルはショックを受けながらも当時の事件の真相とつらい経験をメンバーに打ち明ける。事件は夢ノ咲学院のアイドルたち、さらにライバルの『Eden』をも巻き込み、舞台はいよいよ『Trickstar』と『Eden』の決勝戦に突入する――。