サラリーマン、三上悟は通り魔に刺されて死んだ。ところが意識が戻ると三上はなんとスライムへと転生していた!　しかも300年前に封じられた暴風竜ヴェルドラが話しかけてくる。スライム三上の運命は……!

スライム三上は暴風竜と友達になり、互いに名前を送り合う。かくしてスライム三上はリムルと名乗ることになった。リムルはヴェルドラを封印から解放しようと試みるが、それは周辺諸国に大きな衝撃を与えることになる。

洞窟を出たリムルが出会ったのは、牙狼族の襲撃に追い詰められたゴブリンたち。なりゆきでゴブリンたちの戦いの手助けをするリムル。そしてその夜、ジュラの森の支配者の座を狙う牙狼族が襲ってきた!

リムルたちは、衣食住を支えてくれる技術者を求めてドワーフの王国・武装国家ドワルゴンを訪れる。ところが入国の際のトラブルでリムルたちは牢獄に囚われてしまう。そこに鉱山でアーマーサウルスが暴れているという報告が入る!

鍛冶屋カイジンのピンチを救ったリムルは、エルフの店で祝杯をあげていた。そこに現れたのはカイジンを目の敵にするベスター大臣。大臣がリムルをバカにしたため、カイジンはベスターを殴り飛ばしてしまう。

近隣のゴブリンたちも合流してますます賑やかになる村。そんなある日、リムルは自由組合(ギルド)の冒険者、カバル、エレン、ギドと遭遇する。そこにはリムルと同じ日本から呼び出された、召喚者のシズもいた。

魔王レオン・クロムウェルによって、空襲に燃える東京から召喚されたシズ。彼女はレオンによって上位精霊イフリートを憑依させられていた。そのイフリートがシズの体を乗っ取り、暴走を始める。

魔王レオンのもとにいたシズを救い出したのはある勇者だった。その勇者のことを胸に、長い間、人々を救うために働いてきたシズ。そしてシズは今、最期の時を迎えようとしていた。シズはリムルに最期の願いを伝える。

リムルたちの村の開発は着々と進んでいた。ひとり洞窟で新たなスキルを試していたリムルに救援要請が入る。駆けつけると、6人の大鬼族(オーガ)がいた。大鬼族(オーガ)は言う。「正体を現せ、邪悪な魔人め」

大鬼族(オーガ)たちは、豚頭族(オーク)の軍勢に襲われた生き残りだった。豚頭族(オーク)たちは武装し、道化の仮面の魔人も同道していたという。リムルは大鬼族(オーガ)に自分の部下にならないかと持ちかける。

大鬼族(オーガ)のベニマルたちを迎え入れ、さらに仲間が増えたリムルの村。そこに蜥蜴人族(リザードマン)のガビルがやってくる。ガビルは、豚頭族(オーク)の侵攻に怯えるゴブリンの村々を従えようとしていたのだ。

災厄の魔物・豚頭帝(オークロード)と、豚頭族(オーク)の軍勢がジュラの森を席巻しようとしていた。この危機に動いたのは大森林の管理者・樹妖精(ドライアド)のトレイニー。彼女は森で台頭してきたリムルに目をつけていた。リムルに豚頭帝(オークロード)の討伐を依頼する。

蜥蜴人族(リザードマン)と同盟を結ぶため湿地帯を目指すリムルたち。道中、リムルたちは豚頭族(オーク)に襲われていた蜥蜴人族(リザードマン)を助ける。それはガビルの妹だった。ガビルの妹は、先走る兄を助けてもらえるようリムルに懇願する。

ついに魔人ゲルミュッドが姿を現す。ゲルミュッドの真の狙いは豚頭帝(オークロード)を豚頭魔王(オークディザスター)へと進化させ、ジュラの森を支配させることだった。ゲルミュッドの真意を感じ取った豚頭帝(オークロード)はある行動に出る。

豚頭族(オーク)との戦いの戦後処理が始まった。そこでリムルは豚頭魔王(オークディザスター)・ゲルドの最期に「リムル自身がオークの罪を背負う」と約束をしたと打ち明ける。それを聞いた蜥蜴人族(リザードマン)、大鬼族(オーガ)がとった行動とは…。

穏やかな日々が続くある日、破壊の暴君(デストロイ)のふたつ名を持つ魔王・ミリムが突如、中央都市リムルを襲撃する。その強大な力の前に圧倒されるランガやベニマルたち。果たしてミリムの狙いは…。

中央都市リムルを、魔王・カリオン配下の三獣士のひとり、魔人フォビオが来襲する。だがフォビオはミリムの返り討ちにあい瞬時に倒されてしまう。リムルたちはフォビオに、この国を訪れた目的を問いただす。

ミリムに負けた怒りが収まらないフォビオ。その前に現れた、中庸道化連の2人の道化は、フォビオも魔王になればミリムに対抗できるとそそのかす。暴風大妖渦(カリュブディス)の力を使えばそれが可能になると言う。

封印を解かれた暴風大妖渦(カリュブディス)は、空泳巨大鮫(メガロドン)を引き連れて、中央都市リムルを目指して進む。リムルたちは総力をあげてこれを迎え撃とうとするが、暴風大妖渦(カリュブディス)はあまりに強い。

リムルは夢を見る。それはシズがイングラシア王国で、召喚された子供たちの先生をやっている夢だった。シズの未練を晴らすため、イングラシア王国の王都を目指すことを決めるリムル。そこにはシズの教え子たちが待っているのだ。

シズの教え子たちの先生となるリムル。しかし、一方的に召喚され、限られた寿命となった子供たちの胸中は複雑で、リムルにも反抗的な態度をとってくる。そこでリムルは、模擬戦をしようと子供たちに持ちかける。

自由学園の子供たちはやがて死ぬ運命にあった。だが、リムルは上位精霊を宿らせれば子供たちを救うことができると考える。そこでリムルは子供たちとともに、上位精霊がいるという「精霊の棲家」へと足を踏み入れる。

うまく精霊を呼び出すことができるのか。精霊の棲家の最深部にたどり着いた子供たちは、順番に光の台座の上で精霊を呼び出すことに挑戦する。それを見守るリムル。そして、子供たちに応えるように姿を現す精霊たち……。

これはリムルが転生してくる前の物語。フィルウッド王国が多くの冒険者を集めて、復活した悪魔の退治を依頼する。そこには「爆炎の支配者」の二つ名で知られるシズの姿もあった。だがこの依頼には大きな裏があった。

リムルの中に取り込まれたイフリート。気がつくと、彼は暴風竜ヴェルドラを前にしていた――。ヴェルドラはイフリートを自分がいる場所へ誘導し、話し相手にしたのだ。こうして、ヴェルドラとイフリートはリムルの中から彼の行動を見守ることに。ヴェルドラとイフリート視点で、本編映像を振り返ります。