大海に佇む孤島・竜宮島で、真壁一騎や皆城総士は平和な日々を過ごしてきた。そんなある日、空から「あなたはそこにいますか?」という声が響き渡る。そして突然、謎の敵フェストゥムが襲来する。フェストゥムによって無残に破壊されていく竜宮島を前に、アルヴィス司令官・皆城公蔵はファフナーの出撃を決意して…。

初めての実戦。多大の犠牲を払いつつも勝利した一騎は、戦闘後アルヴィスのメディカルルームへ運ばれる。帰宅した一騎を待っていたのは、アルヴィスの制服に身を包んだ総士だった。総士は一騎に、現実の世界の有様を伝え、これから一緒に戦うことを約束するのだった。そして、アルヴィスで一騎の訓練が開始された。

新たなアルヴィスの司令官となった真壁史彦は、不足する戦力を補うため、新たなファフナー・パイロット候補として、咲良、甲洋、剣司、衛、翔子、真矢をアルヴィスに配属する。一方、一騎はアルヴィス内で不思議な少女に出会った。彼女を追ってアルヴィスの最下層に向かった一騎は巨大な装置の中で眠る少女を発見する。

人類軍偵察機を囮にして、竜宮島は移動作戦を開始。一騎は作戦の援護のためにマークエルフで飛び立つ。フェストゥム・スフィンクス型に手を出すなと忠告する総士だが、一騎は人類軍を助けるため命令に反してしまう。事態の急変に伴い予定より早く出航する竜宮島。しかし、その途中で人類軍に発見されてしまうのだった。

一騎の行動は、結果的に新国連に竜宮島の存在を知らせることになってしまった。新国連のギャロップ事務総長は島の破壊をにおわせ、史彦にファフナーの引渡しを要求する。そして、ファフナー・マークゼクスを新国連に引き渡す日が来た。だが、竜宮島を目指す輸送船団の行く手に、フェストゥム・スフィンクス型が出現する。

マークエルフが新国連の船団を襲ったスフィンクス型の迎撃に向かった隙に、突如もう一体のスフィンクスB型に襲われた竜宮島。破壊されていく島を見た翔子は、マークゼクスに乗り込むことを決める。一騎の戻る場所をこれ以上壊されまいと、翔子は捨て身の決意でスフィンクスB型の前に立ちはだかり…。

貴重なマークゼクスを失わせた翔子に対する島民の反応は冷酷だった。理不尽に荒らされた翔子の墓の前に立ち尽くす甲洋。そんな中、マークドライとマークフィアーの適合者として、咲良と甲洋が選ばれる。いきなりマークエルフ相手の模擬戦闘に挑むふたりだが、熟練者の一騎にかなうはずもなく、一方的に叩きのめされて…。

竜宮島の北方350キロに、アーカディアン計画の一端と思われる人工島が発見された。狩谷の指揮の下、一騎や甲洋、歴戦の特殊部隊員・溝口たちが探索に向う。その影で、地下施設の中枢部から島のデータを持ち帰ろうとしていた狩谷たち。ところがその時、岩戸の奥にいた少年の姿のフェストゥムを目覚めさせてしまい…。

島の上空に現れたフェストゥム・マスタータイプのイドゥンは、マークエルフとフェストゥムとの戦いを観察していた。そんな中、溝口と真矢を助けようとしたマークフィアーは、海中に出現したフェストゥムに捕まってしまう。そこに救援にやってきたマークドライが、マークフィアーのコクピットの回収に成功するが…。

ファフナーと仲間のどちらが大切なのか。竜宮島の未来を担う総士の答えは明確だったが、戦いの中で自分の居場所を見失いかけていた一騎は、総士の答えの中に自分の居場所を見出そうとしていた。そんな中、由紀恵から外の世界への脱出を囁かれた一騎は、真矢に、自分のことを忘れないでほしいと頼むのだった。

リンドブルムに搭乗した由紀恵とともに、一騎はマークエルフで竜宮島を去った。総士は、一騎が自分を見捨てたのだと決めつけ、咲良は一騎の行為を裏切りだと切り捨てる。一方、由紀恵に導かれ、新たな世界を目撃する一騎。たどり着いた密林の中、一騎はスフィンクス型の襲撃を受けてしまい…。

フェストゥムの新たな襲撃に備えるため、アルヴィスは剣司と衛をパイロットとして投入することを決定。一方、真矢は何もできずにいる自分に焦りを感じていた。そして、一騎不在の中、竜宮島をフェストゥムが襲撃する。咲良のマークドライ、剣司のマークアハト、衛のマークフュンフが出撃するのだが…。

由紀恵からファフナーの戦闘記録を入手した人類軍は、ファフナーを新たな人類の武器として全世界に宣伝した。一方、一騎はモルドヴァで日野道生の父、洋治に会う。洋治は一騎に、戦う以外の選択肢を与えることができると話し始めた。しかしその時、イドゥンがモルドヴァ基地への侵攻を開始して…。

真矢は溝口とともに人類軍モルドヴァ基地へ向かった。その直後、竜宮島に人類軍占領部隊が到着。人間相手に戦えない史彦は戦いを放棄し、島民の避難を優先させる。続々と上陸する人類軍占領部隊。晴れて人類軍の軍服に身を包んだ由紀恵はワルキューレの岩戸へ急行するが、そこにコアはいなくなっていて…。

ミョルニアは、マークザインを一騎に届ける。しかし、一騎は母そっくりなミョルニアを見て衝撃を受けていた。その直後、目の前でミョルニアがイドゥンに飲み込まれる光景を見た一騎は怒りの感情に取り込まれてしまう。その怒りはマークザインを変貌させ、フェストゥムや、周囲のものを次々に取り込んでいって…。

竜宮島では、人類軍占領部隊が島のコア以外の全てを掌握していた。しかしコア不在で手薄になった竜宮島の防衛網を突いて、フェストゥム・プレアデス型が襲来する。そんな中、総士たちは乙姫に導かれ、ファフナーを取り戻す。出撃する咲良たちだが、強力な敵に歯が立たない。だが、そこに一騎のマークザインが現れて…。

アルヴィスは、人類軍の手から島を取り戻した。総士は真矢に説得され、一騎と話をしようとする。その頃、千鶴に余命3ヶ月と宣告された乙姫は、それは人間として生きることを選んだ自分の選択だと笑って答えるのだった。その一方、バーンズ大佐は、カノンと潜水艦を巻き添えに竜宮島を消滅させることを決定して…。

カノンたちは竜宮島の住人として生きる道を選んだ。そして乙姫も、島で新たな生活を始める。一方、千鶴は真矢のパイロットとしての高い適性が示されたデータを発見する。弓子が真矢のデータを改ざんしていたのだ。新国連使節としてやって来た真矢の父、ミツヒロ・バートランドは、データ改ざんの事実を知って…。

真矢がマークジーベンのパイロットとして、戦列に加わることになった。彼女の身を案じて後方支援に就かせた総士だが、真矢は溝口が舌を巻くほどの、狙撃手としての才能を開花させる。そして盆祭りが近づいたある日、ついにフェストゥム・コアギュラ型が襲撃。真矢の初陣となった。苦戦する咲良たちだったが…。

真矢の活躍によって一騎たちはコアギュラ型を撃退する。一方、コアギュラ型の目的が甲洋と知った史彦は、甲洋の生体機能停止を決定する。そんな中やってきた盆祭りの夜、カプセル内で目覚めた甲洋がアルヴィスを抜け出してしまう。大人たちは甲洋を排除しようとするが、一騎たちは友達として甲洋を助けようとして…。